Nel 1957 arriva al titolo mondiale con Fangio ma i costi insostenibili costringono la Casa ad abbandonare le corse. La monoposto ha una lunga carriera: l'esordio, positivo, è del '54, poi è tutta una storia fatta di aggiornamenti ed evoluzioni. Tanti i campioni che si avvicendano alla guida: Moss, Behra, Musso e una donna, Maria Teresa De Filippis.
Sette stagioni di F.1, un titolo mondiale Piloti (nel '57, con Fangio), molti G.P. da protagonista e il merito di far esordire la prima donna in un G.P.: Maria Teresa De Filippis, nel 1958. La "250F" ("250" sta per 2500 cm³ e "F" per Formula) nasce sulla base della "A6 GCM" del '53, della quale si utilizza il motore a sei cilindri in linea, che, in seguito ad alcune divergenze all'interno dell'équipe tecnica, viene riprogettato: è tutto in alluminio, a sette supporti di banco, con distribuzione bialbero e doppia accensione. All'inizio eroga 240 CV a 7400 giri, ma arriverà a oltre 270 CV a 8000 giri.
L'alimentazione è assicurata da tre Weber 42 DCO3; il carburante, all'inizio, è una miscela "esplosiva" a base di metanolo. Lo schema meccanico offre spunti interessanti: il motore e la frizione sono all'avantreno, col cambio a 4 marce montato trasversalmente al retrotreno, in blocco col differenziale autobloccante ZF. Il telaio è a traliccio tubolare, con sospensioni anteriori indipendenti e, novità, un retrotreno a ponte rigido De Dion, con balestra trasversale. La carrozzeria è pulita, elegante, con molte feritoie laterali e un parabrezza avvolgente. L'abitacolo è piuttosto largo e comodo e il pilota siede a cavallo della trasmissione.
Negli anni la "250F" subisce un paziente lavoro di sviluppo, che ne fa una monoposto vincente. Nel '56 la ricerca aerodinamica è al centro dell'attenzione: le fiancate diventano più alte e strette, il muso più lungo e profilato, il motore viene inclinato di 6° rispetto all'asse longitudinale, così l'albero di trasmissione può essere spostato dal centro al lato sinistro dell'abitacolo. Ciò contribuisce ad abbassare il baricentro e a ridurre la sezione frontale.
Modifiche sostanziali arrivano però nel '57: nuovo telaio a reticolo con tubi di diametro più piccolo, motore di nuovo in asse longitudinale, ma abbassato, più efficaci freni a tamburo. Con la "250F" giunta così al culmine dello sviluppo, Fangio conquista il suo quinto Mondiale. Nel 1958 le "250F", aggiornate, vengono cedute a privati.
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